古城终于成为最强吸血鬼“第四真祖”，但他失去理智后第一个要杀的人，是雪菜。
第四季开篇，晓古城完全继承了“第四真祖”的十二眷兽之力，代价是被杀戮本能侵蚀意识。雪菜和浅葱试图用“灵媒之汤”唤醒他，却被暴走的古城重伤。古城清醒后发现自己双手沾满血，而雪菜躺在病床上生死未卜，他决定自我封印，把自己关进了监狱结界。与此同时，异境入侵者“深渊之瞳”趁虚而入，试图夺取古城体内的十二眷兽。浅葱和纱矢华只能解开封印让古城出战，但古城每次使用眷兽都会加速黑化。决战中，古城为了守护雪菜，主动让眷兽吞噬自身意识，变成纯粹的战斗兵器。雪菜在全剧最高潮喊出那句“前辈，我来接你回家了”，用狮子王婚约者之血与古城缔结“灵魂锚点”，硬生生把他从深渊拉了回来。第四季以两人在夕阳下的码头接吻收尾，系列最甜结局。
第四季的作画质量回升到了第一季的水准，决战戏分镜华丽到炸裂。文戏终于不再是单纯的福利放送，古城与雪菜的感情线有了实质性推进。那句“我来接你回家了”喊出来的时候，追了四季的老粉应该都会哭。
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